植物界的“非诚勿扰”

植物多姿多彩的花可以给人们带来良好的视觉和心灵体验，同时花也是植物的重要繁殖器官。绝大多数开花植物都需要传粉媒介（比如风媒、水媒和虫媒等）帮助其将花粉从花药运输到合适的柱头上，完成受精过程，产生种子。花内的雄蕊和雌蕊是关键的性别器官，雄蕊包括花药和花丝，雌蕊包括柱头、花柱和子房。与动物通常的雌雄异体相比较，开花植物具有非常复杂的性系统状态。

从单花水平可以分为两性花（又称雌雄同花）、单性雄花和单性雌花（图1）；从植株水平上则可以划分为两性花植物（植株上只有两性花）、雌雄异花同株（植株上既有单性雌花、又有单性雄花）、雌雄异株（雄花和雌花分别位于不同植株上）、雄全同株（单性雄花和两性花共存于同一植株上）、雌全同株（单性雌花和两性花共存于同一植株上）和三全同株（单性雄花、单性雌花和两性花等三种状态的花共存于同一植株上）等。

图1 从左到右，依次为中华萍蓬草 Nuphar sinensis（两性花），三叶木通（原亚种） Akebia trifoliata subsp.Trifoliata（雌花），毛花猕猴桃 Actinidia eriantha（雄花）。（黑色箭头为柱头，白色箭头为花药，下同）

自然界中，被子植物最常见的类型是两性花植物，大约74%的植物属于这一类型。对于雌雄分离的植株而言，花粉的供体和受体（即子代的父本和母本）来自于不同的植株。而对于两性花植物而言，如果缺乏必要的机制，其生殖过程完全有可能在同一朵花内完成。

那么，真实情况是什么呢？为了增加子代的遗传多样性并实现表型多样性以利于对环境的适应，和动物一样，植物也会尽可能产生出一些特有的机制来拒绝近亲配偶。对于两性花植物而言，首要的任务就是避免自交，也就是尽量避免同一朵花的花粉被自己的柱头捕获而产生自交后代。同样重要的是，两性花在实现雄性功能（雌性功能）的时候，其雌性器官（雄性器官）可能是一个现实的物理阻碍；雌蕊可能显著地妨碍了花粉的输出到花外，而雄蕊亦可能明显影响花粉在柱头上的输入；这种现象被称之为性别干扰。两性花植物在选择合适配偶的进化进程中，有两个问题需要克服，一是如何避免自我交配？二是如何避免性别干扰？本文将通过阐述植物的精妙机制来很好地回答这两个问题。

总体而言，两性花植物避免这两个问题的机制可以归纳为两个方面，即雌雄异熟和雌雄异位。

雌雄异熟是指两性花的雌雄两性功能（即花粉散布和柱头可授期）在时间上的分离。按两性功能出现的时间顺序可分为雄性先熟（图2）和雌性先熟（图3）；根据雌雄功能的分离程度，可分为不完全雌雄异熟和完全雌雄异熟，如果单花的花粉和柱头可授期时间完全没有重叠，称为完全雌雄异熟，否则称为不完全雌雄异熟。

在动物传粉植物中，花内雄性先熟比雌性先熟更常见，而风媒和甲虫传粉植物则雌性先熟更多；雌性先熟在单子叶植物中比在双子叶植物更普遍。雌雄异熟通常被认为是避免自交的一种花部机制，即雌雄功能在时间上的分离使得花内实现自交的可能性很小甚至没有。

然而，实际上有相当一部分的雌雄异熟植物是完全自交不亲和的，因此研究者们认为雌雄异熟的另外一种重要功能就是避免雌雄干扰，即降低了花粉落置在自己柱头上形成的浪费。当然，很多情况下要严格区分一种机制究竟是避免自交还是避免性别干扰是非常困难的。

图2 雄性先熟。左图为雄性阶段，花药正散粉，柱头还未有活性；右图为雌性阶段，柱头正有活性（柱头上有黏液），花药散粉完毕。

锦绣杜鹃 Rhododendron × pulchrum

图3 雌性先熟。左图为雌性阶段，柱头正有活性，花药未散粉；右图为雄性性阶段，柱头完成授粉，花药打开正散粉。

阴香 Cinnamomum burmannii

雌雄异位是指两性花雌雄器官（雄蕊和雌蕊）空间上的分离。根据雄蕊和雌蕊的相对位置，可笼统地将雌雄异位分成三种主要类型：柱头探出式、柱头缩入式、动态式雌雄异位。柱头探出式异位为雌蕊长于花药（图4），柱头缩入式异位则为雌蕊短于雄蕊（图5），动态式雌雄异位是指雄蕊或者雌蕊会发生位置的变动而形成异位，其中柱头探出式异位在自然界是最为普遍的。

一般认为，柱头探出式异位既能避免雌雄功能干扰，也能降低自交水平。不过，大多数柱头探出式异位的植物都是自交不亲和的，也说明这种异位方式的主要功能可能是避免雌雄功能的相互干扰，而非避免自交。柱头缩入式异位一般被认为会增加自交的风险，而其主要的优势是有利于高位的花药散粉，增加雄性功能适合度以及降低雌雄干扰。当然，有研究表明柱头缩入式异位的植物其可能会有匹配的特殊花部结构来辅助实现避免自交。

图4 柱头探出式异位。

聚合草 Symphytum officinale

图5 柱头缩入式异位。

蝴蝶戏珠花 Viburnum plicatum

是不是只要是雌雄两种功能在时间上或空间上分离开了就万事大吉呢？非也！进化的力量是巨大的，进化的过程是精妙的！为了保证异花授粉的准确性，提高生殖适合度,要求两性花的雌雄器官在空间上分离程度不能太大，否则会远离有效传粉者进出花的通道，从而影响传粉效率。

动态式雌雄异位可以做到在合适的时间将柱头或者花药在合适的位置展现给传粉者，如此可以最大限度的降低雌雄干扰又可以提高传粉精确性，当然也可以有效的避免自花自交。动态式雌雄异位往往伴随着雌雄异熟，这样才能构成完美的花部形态来适应传粉者。动态式雌雄异位与传粉者有着密切的协同进化关系，因为花部的运动要么通过传粉者的触动才启动，要么与传粉者体型、活动规律及其在花上运动方式相配合才能有效发挥作用。本文将重点介绍动态式雌雄异位的几种代表类型，即雄蕊运动、雌蕊运动和两者都运动三种类型。

雄蕊运动是指雄蕊会在开花的某些时期发生位置变化，使正在散粉的花药暴露在最佳的传粉通道上，以便于传粉者能最大限度的带走花粉传递给下一朵花的柱头上。其中的典型代表为雄蕊级联运动，即一个或者两个正在散粉的花药依次运动至合适的位置，待传粉者将花粉采集完后又运动至边缘位置以免干扰下一个花药或者柱头充分接触传粉者。花药级联运动在芸香科和虎耳草科等植物中比较常见（图6）。

图6 级联运动（黑色箭头表示柱头，白色箭头表示正在散粉的花药，蓝色箭头表示未散粉花药，红色箭头表示已经散粉完成的花药）。

芸香 Ruta graveolens

雌蕊运动是指雌蕊会在开花的某些时期发生位置变化，使活性柱头暴露在最佳的传粉通道上，以便于接受传粉者身体上携带的花粉。在姜科山姜属植物有一种非常典型的柱头动态式异位（图7）。在种群内存在两种花柱运动变型，其中一种为在早晨柱头向下弯曲，具有活性可接受花粉，花药未开裂；下午柱头向上弯曲将传粉通道让与正在散粉的花药，以有利于花粉的散发。对应的另一型花的花柱运动模式正好相反。还有一种非常典型的柱头运动为触敏性柱头运动，在通泉草科、紫葳科等植物中比较常见（图8, 9）。具体为二裂片柱头在被传粉者触碰后短暂几秒钟内会闭合，待传粉者从花内离开之后的几十分钟又会重新打开。这种方式可以有效的避免传粉者将花粉传递到花自己的柱头上，达到避免自交的效果，同时也可以提高传粉移出效益，降低雌雄干扰。

图7 柱头弯曲运动。

山姜 Alpinia japonica

图8 触敏性柱头。

匍茎通泉草 Mazus miquelii

图9 触敏性柱头动态变化。

匍茎通泉草 Mazus miquelii

雄蕊和雌蕊两者都运动的动态式异位其实就是上述两种方式的综合，也具有相似的功能，这种方式的研究报道相对比较少。近期报道了在唇形科金疮小草中这种动态式运动方式，在开花过程中雄蕊和柱头会相互朝着对方运动而达到互换位置的效果，并且伴随着雌雄异熟（图10）。在雄性阶段，花药位于传粉者通道上，而无活性的柱头则在花药上方，此时传粉者在访花过程中可以有效接触花药并带走花粉；在雌性阶段，柱头已经运动至原来花药所在位置，即传粉者通道上，而已经散粉完的花药则运动至原来柱头所在的上方位置，此时传粉者可以有效接触柱头并且将花粉授在具有活性的柱头上。这种运动型的雌雄异位加上雌雄异熟不仅可以有效避免雌雄干扰，还可以有效的提高传粉精确性。

图10 雄蕊雌蕊相对动态式异位。左上、右上、左下和右下为时间顺序排列。

金疮小草 Ajuga decumbens

植物是聪明的！它们为了适应环境的变化，在长期的进化过程中形成了各式各样的精巧花部结构，其目的就是更好地提高植物的交配质量。很多时候，雌雄异位和雌雄异熟通过相互配合来更好地提高植物的交配质量，如运动式雌雄异位通常都会伴随着雌雄异熟的发生。同时，在一些特定类群中，雌雄异位和异熟两种机制又并不是并行进化的，而是以某一种机制为主，如在淫羊藿属植物中开展的研究表明，雌雄异位能够更好地完成避免自交和性别干扰，雌雄异熟在该类群中可能并不被强烈选择。因此，关于开花植物的雌雄异位和雌雄异熟还有许多的未解之谜，如这些开花机制并不是均匀地存在于被子植物的不同类群之中，其进化来源、路径以及机制是什么？雌雄异熟和雌雄异位的表现强度在不同类群中表现出明显的分异，其内在原因是什么？开花过程中运动式的雌雄位置变化的调控机理是怎样的？这些问题都有待于科学家的深入探索。

参考文献：

1. 张大勇.(2004).植物生活史进化与繁殖生态学.科学出版社.

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3. Jin X-F, Ye Z-M, Wang Q-F*, & Yang C-F*. (2015). Relationship of stigma behaviors and breedi3.ng system in three Mazus, (phrymaceae) species with bilobed stigma. Journal of Systematics & Evolution, 53(3): 259-265.

4. Xiao C-L, Deng H, Xiang G-J, Luguba KE, Guo Y-H*, Yang C-F*. 2017. Sequential stamen maturation and movement in a protandrous herb: mechanisms increasing pollination efficiency and reducing sexual interference. AoB PLANTS, 9: plx019.

5. Ye Z-M, Jin X-F, Yang J, Wang Q-F, Yang C-F*. (2019). Accurate position exchange of stamen and stigma by movement in opposite direction resolves the herkogamy dilemma in a protandrous plant, Ajuga decumbens (Labiatae). AoB PLANTS, 11: plz052.

摄影：金晓芳、叶忠铭

来源：中国科学院武汉植物园